W kolekcji Działu Historycznego znajduje się około 2500 eksponatów. Ważną jej częścią jest zestaw zabytków dotyczących dziejów Zielonej Góry. Wśród nich znajdują się archiwalia (księgi czy przywileje cechowe), zabytki z zakresu sfragistyki reprezentowane przez pieczęcie różnych miejskich instytucji, ikonografia miejska czy sztandary. Dodatkowo w skład Działu wchodzi Gabinet Numizmatyczny, który posiada ponad 5500 obiektów. Kolekcję Gabinetu Numizmatycznego stanowią monety, banknoty oraz medale. Są one datowane od starożytności po czasy współczesne. W zbiorze reprezentowane są muzealia różnej proweniencji. Większość pochodzi z krajów europejskich, choć nie brak obiektów z bardziej egzotycznych zakątków świata. Część zespołu dotyczy Zielonej Góry. Są to zarówno znaki pieniężne, jak i medale. Warto zaznaczyć, że w kolekcji znajduje się niemal kompletna emisja zielonogórskiego pieniądza zastępczego z lat 1917-1923.

Podobnie jak pozostałe jednostki Muzeum, Dział Historyczny ma zróżnicowany profil działalności. Do jego najważniejszych zadań należy przechowywanie i zabezpieczanie zbiorów historycznych sklasyfikowanych w dwóch grupach. Pierwsza z nich reprezentuje obiekty związane z dziejami Zielonej Góry, druga dotyczy historii szeroko rozumianego regionu lubuskiego. Równie istotnym zadaniem Działu jest organizowanie wystaw. W dużej mierze dotyczą one przeszłości miasta i regionu, choć nie brak tu także szerszej tematyki – rocznic, wydarzeń, ludzi, a także różnych zjawisk historycznych. Dział zajmuje się także opracowywaniem materiałów i dokumentów przydatnych do badań nad dziejami miasta i regionu, co przekłada się na aktywne uczestnictwo muzealników w konferencjach i wydarzeniach naukowych oraz pisanie artykułów badawczych. Pracownicy Działu sprawują nadzór nad stałymi ekspozycjami: Muzeum Zielonej Góry, Muzeum Dawnych Tortur oraz Galerią Piastowskich Książąt Śląska Lubuskiego. W ramach funkcjonowania Działu odbywają się lekcje muzealne oraz cykliczne wykłady dla lokalnej społeczności poświęcone historii Zielonej Góry. Istotnym elementem pracy Działu Historycznego jest udostępnianie osobom zainteresowanym różnorodnych materiałów i archiwaliów. Zbiorów Działu używano przy pisaniu prac naukowych oraz materiałów prasowych, ponadto coraz częściej ikonografia wykorzystywana jest w nietypowych, ale i reprezentacyjnych miejscach, np. jako zdjęcia wielkoformatowe w siedzibach wielu różnych firm i instytucji. Dział Historyczny współpracuje aktywnie z wieloma miejskimi instytucjami, m.in. Uniwersytetem Zielonogórskim, Uniwersytetem Trzeciego Wieku czy Stowarzyszeniem Pionierów Zielonej Góry.